Los humanos y los demonios son dos caras de la misma moneda, como lo son Assiah y Gehenna, sus respectivos mundos. La única forma de viajar entre los reinos es mediante la posesión, como en las historias de fantasmas. Sin embargo, Satanás, el gobernante de Gehenna, no puede encontrar un anfitrión adecuado para poseer y, por lo tanto, permanece encarcelado en su mundo. En un intento desesperado por conquistar a Assiah, envía a su hijo en su lugar, con la intención de que finalmente se convierta en un recipiente capaz de ser poseído por el rey demonio. Ao no Exorcist sigue a Rin Okumura, que parece ser un adolescente ordinario y algo problemático, hasta que un día es emboscado por demonios. Su mundo se pone patas arriba cuando descubre que él es, de hecho, el mismo hijo de Satanás y que su padre demonio desea que regrese para que puedan conquistar a Assiah juntos. No queriendo unirse al rey de Gehenna, Rin decide comenzar a entrenar para convertirse en un exorcista para poder luchar para defender a Assiah junto a su hermano Yukio.