Cansada de su hogar rural, la recién graduada en la universidad Yoshino Koharu está desesperada por llevar una vida más emocionante en Tokio. Después de una infructuosa búsqueda de trabajo, finalmente recibe una oferta a tiempo parcial como reina del extraño "Reino de Chupakabura", una minitracción en decadencia en la pequeña ciudad agrícola de Manoyama. Sin embargo, al llegar a Manoyama, Yoshino descubre que la confundieron con una celebridad y que la oferta de trabajo fue un error. Sin más opciones, Yoshino acepta a regañadientes asumir el papel y ayudar a la Junta de Turismo en sus esfuerzos por revitalizar Manoyama. Decidida a dar emoción a la moribunda ciudad con la ayuda de los residentes locales, la reina pone en marcha una serie de proyectos para resaltar la belleza y el encanto de la cultura de Manoyama. Sakura Quest se adentra en la historia de una comunidad muy unida que se esfuerza por equilibrar el cambio al tiempo que mantiene las ricas tradiciones y los vínculos que definen su identidad.